О наличии церкви в селе Миленино известно с XVII века – тогда храмы были деревянными, быстро ветшали и их приходилось перестраивать. Каменный храм с колокольней здесь возвели в 1890 году на средства прихожан и зажиточных землевладельцев. Приход был небогатым, и материальную помощь ему оказывал церковный староста купец Петр Приземин. На протяжении полутора веков здесь сложилась целая династия священников Булгаковых – представители семьи служили в Благовещенской церкви с 1743 по 1898 годы.
Рядом с храмом располагалось кладбище с усыпальницами и склепами местных дворянских и купеческих родов. В одном из них покоилась Матрена Рыжкова-Павлова, с которой Иван Крамской написал знаменитую картину «Неизвестная».
С 1936 года храм был закрыт и долго не действовал. Сегодня в нем снова проводят богослужения и прихожане своими силами восстанавливают местную святыню.