Каменный одноглавый храм в историческом районе Казацкая слобода построили в 1767 году. Возвели его в честь Вознесения Господня. До этого на его месте стояла деревянная церковь, первые упоминания о которой встречаются с 1635 года.
В 1782 году город начали перестраивать по плану императрицы Екатерины II. Храм оказался в жилом массиве, а Казацкую слободу перенесли севернее.
Церковь была небольшой, колокольни не было – рядом находилась звонница с четырьмя колоколами. Большой колокол весом почти 3,5 тонны появился в 1830 году. Спустя шесть лет к храму пристроили два придела – во имя архангела Михаила и святителя Митрофана, епископа Воронежского.
В 1888 году престол Вознесения Господня перенесли в новое здание, после чего храм стал называться Михайловским.
В конце XIX – начале XX века здесь появились сначала мужская, а затем женская церковно-приходская школа.
В 1937 году служителей церкви арестовали и приговорили к расстрелу. В 1940 году храм закрыли, спустя год вернули верующим. Через 20 лет история повторилась. Здесь разместили ремонтную мастерскую кинопроката, позже – склады универмага. В 1990 году здание передали Курской епархии, 15 мая богослужения возобновились.
20 декабря 1994 года архиепископ Курский и Рыльский Ювеналий освятил храм в честь Архистратига Михаила и прочих Небесных Сил Бесплотных, правый придел – в честь иконы Божией Матери «Державная», а левый – в честь Митрофана Воронежского.